På FN: s dag, 24 oktober 1962, hissades först en flagga för Trust Territory of the Pacific Islands (TTPI), som under FN: s övervakning administrerades av USA. Färgerna på den flaggan, ljusblå och vit, baserades på FN: s flagg. Designad av Gonzalo Santos fick flaggan slutgiltigt godkännande 1965 baserat på en omröstning i Mikronesiens nationella kongress.
De sex vita stjärnorna i Trust Territory-flaggan motsvarade de sex distrikten i landet - Palau, Marshallöarna och norra Marianeröarna (som alla senare blev separata stater), liksom Yap, Truk (nu Chuuk), och Ponape (nu Pohnpei). De tre senare ögrupperna blev de federerade staterna i Mikronesien 1979, tillsammans med det ytterligare distriktet Kusaie (nu Kosrae). Den nya mikronesiska flaggan designades och godkändes av en interimskongress den 30 november 1978. Baserat på designen och symboliken för flaggan som tidigare använts av Trust Territory presenterade denna flagga fyra femspetsiga vita stjärnor för de fyra distrikten (delstaterna) , centrerad på ett blått fält för Stilla havet. En stråle av varje stjärna pekade bort från flaggans centrum, som om den var arrangerad på en imaginär ring.Fri associering med Förenta staterna uppnåddes den 3 november 1986, och senare gjordes en liten modifiering av flaggan: mörkblå ersattes med "FN: s blå" i den ursprungliga TTPI-flaggan.
